Efectos comunitarios compartidos y la no

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 565 (2023) Citar este artículo

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Los mecanismos de herencia siguen estando pobremente definidos para muchos rasgos que median en la aptitud, especialmente en animales longevos con desarrollo prolongado. Usando 6123 muestras de orina de 170 chimpancés salvajes, examinamos las contribuciones de la genética, los efectos maternos no genéticos y los efectos comunitarios compartidos sobre la variación en los niveles de cortisol, un predictor establecido de supervivencia en primates longevos. A pesar de la evidencia de una variación individual constante en los niveles de cortisol a lo largo de los años, los efectos entre grupos fueron más influyentes y contribuyeron de manera abrumadora a la variación de este rasgo. Centrándose en la variación dentro del grupo, los efectos maternos no genéticos representaron el 8% de las diferencias individuales en los niveles promedio de cortisol, significativamente más que la atribuible a factores genéticos, que era indistinguible de cero. Estos efectos maternos son consistentes con el papel principal de un entorno compartido en la configuración de la fisiología. Para los chimpancés, y quizás para otras especies con largas historias de vida, los efectos comunitarios y maternos parecen más relevantes que la herencia genética en la formación de rasgos fisiológicos clave.

En los vertebrados, los glucocorticoides (GC), como el cortisol, secretados a través del eje hipotálamo-pituitario-suprarrenal (HPA), facilitan la homeostasis a través de la mediación de respuestas metabólicas, inmunitarias y conductuales a factores estresantes intrínsecos y extrínsecos1,2,3. Como consecuencia de este rol multifacético y dinámico, la regulación de la activación del eje HPA y la secreción de GC es de gran interés para los ecólogos y biólogos evolutivos que buscan comprender cómo los animales se adaptan a entornos cambiantes4,5,6,7. A pesar de la flexibilidad de la actividad del eje HPA en respuesta a estímulos externos e internos, numerosos estudios demuestran diferencias individuales consistentes en la actividad del eje HPA y la reactividad a los estímulos ambientales8. La variación interindividual en la regulación del eje HPA está vinculada a la variación en la función inmunológica y puede predecir la variación en los resultados de aptitud física5,9,10,11. Por ejemplo, tanto en los babuinos como en los lémures ratón gris, los individuos con una actividad del eje HPA constantemente elevada tienen peores resultados de supervivencia y viven vidas sustancialmente más cortas que aquellos con una actividad del eje HPA más baja9,12. Dados los profundos efectos de aptitud de las diferencias individuales en la actividad y regulación del eje HPA, comprender el papel relativo de la genética, la experiencia y el entorno en la configuración de estos fenotipos de GC es clave para descifrar la evolución de la plasticidad fisiológica5,13.

Los resultados de estudios en gemelos humanos indican que hasta el 60 % de la variación en los niveles de cortisol puede explicarse por efectos genéticos14,15,16,17. Si bien los estudios de gemelos en humanos han sido importantes para revelar la regulación genética de los niveles de cortisol, a menudo están limitados debido a problemas relacionados con el muestreo a corto plazo18,19,20 y la información restringida disponible sobre los factores a nivel individual y ambiental que pueden fusionarse con las estimaciones del efecto genético en la investigación humana19,21,22. Cuando se evaluaron las contribuciones relativas de los genes y el entorno en relación con la variación en los niveles de cortisol u otros factores relacionados con la salud en los seres humanos, los investigadores a menudo encuentran una mayor influencia de los entornos familiares compartidos en comparación con la genética (p. ej., ref. 20). Sin embargo, estos estudios en humanos a menudo no son capaces de delinear hasta qué punto estos efectos familiares son producto de los efectos de los padres o del macroentorno en el que se sitúan las familias, por ejemplo, entornos socioeconómicos más amplios18,20,21,22.

Los estudios con animales no humanos (en adelante, animales) están menos limitados que la mayoría de los estudios con humanos, ya que los investigadores pueden usar procedimientos experimentales, por ejemplo, crianza cruzada, o incluir variables ambientales apropiadas en su modelado para explicar mejor los efectos ambientales compartidos23,24,25, 26,27. Al igual que los estudios humanos antes mencionados, la literatura animal sugiere que la herencia genética juega un papel claro en la formación de fenotipos de GC, con, en promedio, el 30 % de la variación en los patrones de cortisol explicada por efectos genéticos en estos estudios23,24,25,26, 27 Sin embargo, este trabajo se ha centrado en gran medida en especies de vida corta23,24,26,27; (aunque ver ref. 25). Por lo tanto, más allá de los estudios en humanos, sabemos comparativamente poco acerca de cómo surgen y se mantienen los fenotipos de GC en otras especies longevas con cuidados parentales prolongados. Determinar las contribuciones relativas de la genética, el microambiente de los efectos de los padres y el macroambiente socioecológico más amplio a la variación en los fenotipos de GC es un tema importante en la ecología evolutiva. Puede ayudarnos a comprender la evolución del desarrollo prolongado como una adaptación de la historia de vida y la importancia de los efectos parentales no genéticos y la plasticidad dentro de esa fase ontogenética extendida.

Los efectos parentales, y especialmente maternos, se reconocen como los principales impulsores evolutivos de la variación de los rasgos fenotípicos28, incluida la regulación del cortisol y otros niveles de GC29,30,31,32,33. En estudios experimentales con roedores, los niveles de cortisol materno durante el embarazo y durante la crianza de la descendencia después del parto, así como las tasas de interacción materna con la descendencia, son predictores de los niveles de cortisol y la reactividad de la descendencia29,31,34. Los estudios con roedores también sugieren que los efectos maternos pueden ocurrir a través de procesos epigenéticos, como la metilación del ADN de las regiones promotoras del receptor GC, lo que conduce a una respuesta alterada a los factores estresantes29,32,34. Los estudios con primates sobre el papel de los efectos maternos en la secreción y reactividad del cortisol han empleado típicamente paradigmas de privación materna, ya sea a través de separaciones experimentales o debido a pérdidas maternas naturales29,30,33. Aquí, la pérdida materna está relacionada con elevaciones en los niveles de cortisol o alteraciones en el ritmo diurno30, sin embargo, estos efectos no necesariamente duran hasta la edad adulta30,33. De manera similar, en estudios humanos, las pruebas de los efectos maternos sobre la regulación del cortisol clásicamente examinan las consecuencias de las circunstancias negativas maternas o tempranas de la vida (p. ej., mala salud mental o física, bajo nivel socioeconómico o pérdida materna (revisado en la ref. 29)). Aquí, la pérdida materna o la adversidad en la vida temprana relacionada con la condición materna se asocian con una actividad HPA elevada en la descendencia, que puede durar hasta la edad adulta para algunas personas. Por lo tanto, mucho de lo que sabemos sobre los efectos maternos en la regulación del cortisol en mamíferos longevos se deriva de estudios de circunstancias maternas manipuladas y/o extremas.

En nuestro estudio, investigamos las contribuciones relativas de los efectos maternos ambientales, genéticos y no genéticos (en adelante, efectos maternos) a la variación en los fenotipos de cortisol en chimpancés salvajes. Los chimpancés son una especie longeva, tienen un período de gestación de aproximadamente 8 meses35 y una dependencia inmadura prolongada que dura al menos 10 años36, en la que hay evidencia emergente de influencias maternas en el crecimiento, el desarrollo social, la supervivencia y el futuro éxito reproductivo37. 38,39,40. Los chimpancés viven en sociedades con un alto grado de dinámica de fisión-fusión41, y los adultos tienen fenotipos sociales relativamente estables a lo largo de los años42, con ciertas hembras adultas y, por lo tanto, madres, consistentemente más sociables y sociables que otros individuos43. Por lo tanto, es probable que las características sociales maternas sean un factor clave que moldee el entorno social de su descendencia antes de la edad adulta. Por lo tanto, durante las fases prenatal y posnatal, hay un largo período en el que los factores maternos pueden dar forma a los fenotipos endocrinos que pueden perdurar durante la edad adulta en los chimpancés.

Utilizando un conjunto de datos de 170 individuos adultos e inmaduros de ambos sexos de cinco comunidades diferentes y dos subespecies (occidental, Pan troglodytes verus y oriental, Pan troglodytes schweinfurthii), aplicamos métodos bien establecidos y modelos de efectos mixtos para dividir la varianza y calcular la repetibilidad y heredabilidad de los niveles de cortisol en chimpancés salvajes44,45. Los coeficientes de repetibilidad nos permiten cuantificar el nivel de variación individual en los niveles de cortisol y, por lo tanto, si podría estar sujeto a selección44, mientras que las estimaciones de heredabilidad indican las contribuciones relativas de los factores ambientales, parentales y/o genéticos para generar la variación individual en este rasgo45.

La repetibilidad del rasgo se define como la proporción de variación en un rasgo, aquí los niveles de cortisol, explicada por diferencias individuales consistentes44. En muchas poblaciones de animales salvajes, la heterogeneidad ambiental puede aumentar la variación dentro de un individuo en los niveles de GC y enmascarar las diferencias entre individuos y, por lo tanto, la repetibilidad de los rasgos8,46,47,48. Como consecuencia, estudios más recientes han comenzado a centrarse en el grado en que los individuos varían en la secreción de GC en respuesta a los gradientes ambientales, es decir, las normas de reacción de GC13,49,50. Bajo este marco, la repetibilidad de la norma de reacción se refiere a la proporción de varianza explicada por las diferencias individuales en las respuestas promedio al entorno (intersección de la norma de reacción) y en la plasticidad al entorno (pendiente de la norma de reacción)50. Por lo tanto, las estimaciones de heredabilidad de las intersecciones y pendientes de las normas de reacción reflejan las contribuciones relativas de los factores ambientales, parentales y/o genéticos en la configuración de las respuestas promedio y la plasticidad al medio ambiente, respectivamente51,52. Es importante tener en cuenta que las estimaciones de heredabilidad solo reflejan las contribuciones ambientales/genéticas/parentales a la variación entre individuos, es decir, un rasgo puede tener una base genética, por ejemplo, y una estimación de heredabilidad de 0 si el rasgo carece de variación en una población53.

En los chimpancés, así como en los humanos, la respuesta circadiana del cortisol es una norma de reacción bien descrita: los niveles aumentan gradualmente durante el sueño antes de alcanzar un pico al despertar, seguidos de descensos a lo largo del día54,55. En numerosos estudios de cortisol en chimpancés, la hora del día (es decir, el ritmo circadiano) es uno de los predictores ambientales más consistentes de los niveles de cortisol30,49,54,56,57,58, lo que lo convierte en una norma de reacción prometedora para investigar en términos de repetibilidad y heredabilidad. . En nuestro estudio, tomamos un enfoque de dos pasos, primero estableciendo la repetibilidad en las normas de reacción circadianas, luego examinando las contribuciones de la heredabilidad a la variación individual en estas normas de reacción. Los chimpancés son una especie de estudio interesante para este tema; aunque el muestreo a lo largo de la vida es un desafío para este mamífero longevo, muchos de los factores socioecológicos que influyen en la variación de los niveles de cortisol en esta especie están establecidos56,57,59,60,61,62. Por lo tanto, podemos tener en cuenta y controlar estos factores en nuestros modelos estadísticos, proporcionando estimaciones sólidas de las contribuciones relativas de los efectos genéticos, maternos y ambientales a los niveles de cortisol y las normas de reacción circadiana en un mamífero salvaje de larga vida con desarrollo prolongado y maternal. cuidado.

Dada la dependencia materna prolongada observada en los chimpancés37,38,39,40, junto con la evidencia de la regulación genética de las respuestas de cortisol circadiano en humanos14,15,16,17, anticipamos que los efectos maternos genéticos y no genéticos harían contribuciones sustanciales a la variación en los patrones de cortisol en chimpancés salvajes.

Se recolectaron muestras de orina y heces de individuos de todas las etapas de la vida (2 a 53 años) de cinco comunidades de chimpancés. Para cada muestra de orina (n = 6123 muestras), cuantificamos los niveles de cortisol mediante cromatografía líquida-espectrometría de masas en tándem (LCMS63;) y corregimos la variación en el contenido de agua en la orina utilizando la gravedad específica (SG) de cada muestra64. Por lo tanto, reportamos los niveles de cortisol urinario como ng de cortisol/ml SG. A partir de las muestras fecales, genotipamos extractos de ADN utilizando un método de amplificación de dos pasos que incluye 19 loci de microsatélites (per65).

En combinación con las observaciones del comportamiento de las díadas madre-hijo, estos genotipos nos permitieron generar un árbol genealógico que contenía 159 madres nombradas y 50 padres nombradas; 310 crías tenían madres conocidas y 185 crías tenían madres y padres conocidos. Siguiendo criterios estrictos para medir las respuestas de cortisol circadiano (ver más abajo), incluimos 170 individuos de este pedigrí en nuestro conjunto de datos final. La Tabla 1 describe el muestreo por pedigrí y grupo. En total, se muestrearon 64 parejas madre-hijo y 42 parejas padre-hijo. Las figuras S1 y S2 ilustran el pedigrí de las personas con valores de cortisol urinario en nuestro estudio.

Usamos modelos lineales de efectos mixtos (LMM) con una estructura de error gaussiana para probar la repetibilidad ajustada en las concentraciones de cortisol en orina, es decir, la proporción de varianza atribuible a las diferencias entre individuos dados los efectos condicionales44,66. Nuestro predictor clave de las concentraciones de cortisol en la orina (logaritmo transformado para lograr una distribución simétrica) fue la hora del día, que convertimos en un valor continuo de horas desde la medianoche para cada muestra.

Para nuestro análisis de repetibilidad, ajustamos tres modelos con respuestas idénticas y efectos fijos pero con estructuras de efectos aleatorios variables (consulte la Tabla 2 y "Métodos" para ver las justificaciones completas de las variables incluidas). El modelo nulo incluía solo los siguientes efectos aleatorios: una variable factorial para dar cuenta de la variación socioecológica dentro de los grupos ("grupo"), un factor para dar cuenta de la variación temporal dentro de los grupos compuestos por la identidad del grupo y el año de muestreo (denominado "grupo-año"). "), y una variable para dar cuenta de las muestras que se agrupan de varios proyectos de investigación ("identidad del proyecto"). Para este último, aunque todos los proyectos siguen el mismo protocolo para la recolección y análisis de muestras, diferentes proyectos pueden tener diferentes prioridades para los individuos o contextos muestreados, por lo tanto, este efecto aleatorio se incluyó para dar cuenta de tales sesgos.

El modelo de intersecciones individuales agregó intersecciones aleatorias para la identidad individual y una variable ficticia compuesta por la identidad individual y el año de muestreo (denominado "ID-año"; se usa para comparar la repetibilidad de rasgos dentro del año y entre años en las concentraciones de cortisol urinario, ver más abajo) . Por último, el modelo de normas de reacción individual era idéntico al modelo de intersecciones individuales, excepto que incluía pendientes aleatorias para la hora del día dentro de los efectos aleatorios de la identidad individual y el ID-año. Investigaciones anteriores encontraron una mayor repetibilidad para el término cuadrático de la hora del día en nuestras poblaciones de estudio49; por lo tanto, incluimos la hora del día como términos lineales y cuadráticos para modelar las posibles respuestas circadianas.

En todos estos modelos de repetibilidad, incluimos como variables de efectos fijos que previamente se demostró que influyen en los niveles de cortisol urinario (consulte la Tabla 2 y "Métodos" para obtener detalles completos). Para modelar mejor la respuesta circadiana de los niveles de cortisol, incluimos todos los efectos fijos en interacción con los términos lineales y cuadráticos de la hora del día.

Utilizamos un enfoque de comparación de modelos y una validación cruzada de exclusión67 para examinar si la adición de intersecciones aleatorias para la identidad individual (modelo de intersecciones individuales) o pendientes aleatorias para los efectos lineales y cuadráticos de la hora del día (modelo de normas de reacción individual) mejoraba la poder predictivo de cada modelo. Esto indicaría si las diferencias individuales en los niveles promedio de cortisol o las diferencias individuales en la plasticidad del cortisol a la hora del día, respectivamente, explican bien la variación en los niveles de cortisol. Encontramos un fuerte apoyo para la inclusión de intersecciones aleatorias para la identidad individual, pero un apoyo débil para la inclusión de pendientes aleatorias dentro de la identidad individual: en la mayoría de las comparaciones de modelos, se prefirieron los modelos de intersecciones solamente a los modelos de norma de reacción (Tabla S1), pero con diferencias típicamente marginales en la densidad predictiva esperada. Dado que nuestro interés de investigación radica tanto en los niveles promedio de cortisol como en las normas de reacción circadiana, incluimos pendientes aleatorias dentro de la identidad individual en nuestros análisis posteriores.

Usando fórmulas establecidas para particionar y comparar varianzas (consulte "Métodos" para obtener detalles completos y ecuaciones49,51,52), a partir del modelo de normas de reacción individuales, calculamos una estimación de repetibilidad de rasgos dentro del año (es decir, a corto plazo) (varianza explicada por la variable ID-año) de 0,07 (intervalos de credibilidad del 95 % = 0,01, 0,13; Tabla 3) y una estimación de la repetibilidad del rasgo entre años (es decir, a largo plazo) (varianza explicada por la identidad individual) de 0,04 (intervalos de credibilidad del 95 % = 0,01 , 0,07; Tabla 3). Encontramos un apoyo sustancial para las diferencias individuales consistentes en las intersecciones de la norma de reacción circadiana, es decir, los niveles promedio de cortisol dado el efecto de la hora del día, con una estimación de repetibilidad de la intercepción de la norma de reacción de 0,53 (intervalos creíbles del 95 % = 0,34, 0,69; Tabla 3). Las estimaciones de repetibilidad de la norma de reacción media para las pendientes lineales y cuadráticas de la hora del día, 0,17 y 0,28 respectivamente, sugirieron que una proporción sustancial de la variación en estos fenotipos se atribuye a diferencias individuales. Sin embargo, estas estimaciones se asociaron con una gran cantidad de incertidumbre, con los intervalos de credibilidad más bajos de ambas pendientes cercanas a 0.

La aparente falta de diferencias entre individuos en las pendientes circadianas fue inesperada dada la fuerte evidencia de diferencias individuales consistentes en este fenotipo en un estudio previo de chimpancés machos adultos, un conjunto de datos que incluyó individuos en nuestro presente estudio49. Por lo tanto, para examinar si la inclusión de hembras adultas e inmaduros en nuestro conjunto de datos contribuyó a la incertidumbre de nuestras estimaciones de la pendiente de repetibilidad de la norma de reacción, realizamos análisis de repetibilidad para cada grupo demográfico separado (machos adultos, hembras adultas, inmaduros). Las estructuras del modelo fueron idénticas para cada grupo demográfico con la excepción de que en el modelo masculino se incluyó una variable continua para el rango de dominancia, en el modelo femenino adulto se incluyó una variable categórica (lactancia o ciclo) para el estado reproductivo y una variable categórica que indica el sexo. se incluyó en el modelo inmaduro (no incluimos el rango de dominio para los modelos femenino e inmaduro debido a la información de dominio insuficiente para muchos individuos en estos datos demográficos; consulte "Métodos" para obtener más detalles). En los Materiales Suplementarios Figs. S3–S5 ilustran las respuestas circadianas de cortisol para cada grupo demográfico y las Tablas S2–S9 proporcionan los resúmenes del modelo para los efectos fijos y aleatorios de los modelos de normas de reacción individuales de cada grupo demográfico. Para todos los datos demográficos, aún observamos una gran cantidad de incertidumbre para nuestras estimaciones de la pendiente de repetibilidad de la norma de reacción (Tabla 3). De acuerdo con Sonnweber et al.49, a través y dentro de la demografía generalmente encontramos un fuerte apoyo para las diferencias individuales consistentes en las intersecciones de las normas de reacción. Las estimaciones del intercepto de repetibilidad de la norma de reacción para machos y hembras adultos fueron claramente distintas de cero (Tabla 3); para los inmaduros, aunque la estimación fue alta (0,43), el rango de IC fue muy amplio, lo que sugiere incertidumbre.

Estimamos la heredabilidad de los niveles de cortisol urinario y las respuestas de cortisol circadiano mediante la implementación del enfoque bien establecido de "modelo animal"45, que estima la varianza genética aditiva y los efectos parentales en un rasgo al dividir la varianza en modelos de efectos mixtos. Nuestro modelo animal era similar en estructura al modelo de normas de reacción individual (ver Tabla 2), con las principales excepciones de la inclusión del pedigrí como un efecto aleatorio para estimar la varianza genética aditiva28,45. Además, para particionar la contribución relativa de los efectos maternos (cuidador principal), también incluimos como efecto aleatorio la identidad de la madre del individuo muestreado. Para este modelo, también incluimos pendientes aleatorias para los términos lineales y cuadráticos de la hora del día dentro de todos los efectos aleatorios (incluida la identidad del proyecto y el año del grupo).

Para garantizar que pudiéramos modelar efectivamente la heredabilidad con los datos disponibles, ajustamos tres modelos animales principales diferentes. Primero, ajustamos un modelo animal completo utilizando todos los valores de cortisol urinario disponibles para nosotros (modelo de heredabilidad completa; 6123 muestras de 170 individuos). En segundo lugar, para garantizar que los efectos ambientales o genéticos no fueran un artefacto de la combinación de muestras de diferentes poblaciones y subespecies de chimpancés, ajustamos un modelo que solo incluía individuos muestreados en el bosque Taï (modelo de heredabilidad Taï; 4843 muestras pertenecientes a 111 individuos). Por último, en chimpancés macho y hembra respectivamente, tiende a haber una correlación positiva y negativa entre el rango de dominancia y los niveles de GC68,69, lo que idealmente debería incluirse en los modelos para modelar con precisión la variación individual en los niveles de cortisol. Sin embargo, debido a los datos de comportamiento limitados para ciertas personas (ver "Métodos"), no pudimos asignar rangos a todas las personas en el conjunto de datos. Por lo tanto, ejecutamos un tercer modelo de heredabilidad que incluía solo individuos a los que podíamos asignar rangos (modelo de heredabilidad de dominancia; n = 5691 muestras de 141 individuos).

Para cada uno de estos modelos, habiendo tenido en cuenta la influencia de los efectos fijos (ver Tabla 2), calculamos la proporción de varianza atribuible a la genética (calculada como varianza explicada por el pedigrí), efectos maternos (varianza explicada por identidad materna), y efectos comunitarios compartidos (varianza explicada por la variable de grupo). Además de estos factores relacionados con la heredabilidad, también calculamos la proporción de varianza atribuible a factores temporales dentro del grupo (varianza explicada por la variable grupo-año), identidad individual a largo plazo (varianza explicada por identidad individual) y el de corto plazo (varianza explicada por la variable ID-año). Para todos estos factores, calculamos la proporción de varianza que explicaron para cada componente de la norma de reacción circadiana, es decir, los niveles promedio de cortisol (intersecciones) y las respuestas de cortisol a los términos lineales y cuadráticos para la hora del día (sensu51,52). También estimamos la proporción de covarianza entre el intercepto, la pendiente lineal y las pendientes cuadráticas explicada por todos estos factores. Finalmente, implementamos una variación del modelo de heredabilidad completa, denominado modelo de heredabilidad de rasgos, en el que las pendientes circadianas lineales y cuadráticas no estaban presentes para que la heredabilidad pudiera calcularse incluyendo la varianza residual51,52.

La contribución relativa de nuestros efectos aleatorios a la variación en las respuestas circadianas de cortisol en chimpancés salvajes del modelo de heredabilidad completa se muestra en la Fig. 1, con un resumen de los efectos maternos y genéticos en la Tabla 4 (los detalles completos de todos los componentes de la varianza están en la Tabla S10 de los Materiales Suplementarios). La mayor parte de la variación en nuestros modelos se explicó por diferencias intergrupales a largo plazo (96,9%, intervalos creíbles = 87,1, 99,2%), particularmente para los niveles promedio de cortisol, mientras que la contribución de este predictor fue menos abrumadora y se asoció con niveles altos de cortisol. grado de incertidumbre de los cambios circadianos del cortisol (varianza de la pendiente cuadrática = 14,5 %, intervalos creíbles = 0,0, 85,4 %). Los efectos maternos y genéticos explicaron muy poco de la variación general del cortisol, particularmente para los niveles promedio de cortisol; sin embargo, cuando se enfoca solo en la variación dentro de los grupos, los efectos maternos explicaron el 8,3 % (intervalos creíbles = 1,2, 16,3 %) de la variación promedio del cortisol , mientras que el aporte genético fue distinguible de cero.

a Proporción de variación explicada por factores entre grupos versus dentro de los grupos. b Proporción de la variación intragrupo explicada por diferentes factores. Para ambas gráficas, la distribución posterior de la proporción de la varianza explicada se muestra como gráficas de violín, con rangos intercuartílicos representados por gráficas de caja. La línea discontinua horizontal marca una proporción de varianza dentro del grupo del 1%.

Se obtuvieron estimaciones similares en los modelos de heredabilidad Taï y Dominance (Tablas S11 y S12, Figs. S6–9). Ambos subanálisis fueron informativos sobre los resultados de nuestro modelo principal. En primer lugar, la fuerte contribución a la varianza del grupo en el modelo Taï confirmó que los efectos comunitarios compartidos no eran el resultado de combinar los resultados de dos poblaciones de chimpancés. Mientras tanto, la inclusión del rango de dominancia en el modelo de heredabilidad de dominancia arrojó resultados comparables, con efectos maternos más altos que los efectos genéticos, aunque el tamaño de la estimación del efecto materno se redujo a ~5 % (Tabla complementaria S12). Esta similitud en los hallazgos sugiere que el rango por sí solo no puede explicar completamente el efecto materno observado en nuestro modelo principal.

Tenga en cuenta que los intervalos creíbles de nuestras estimaciones del efecto genético y materno indican un alto grado de incertidumbre (consulte la Tabla 4). Además, sus valores seguramente serán positivos ya que se derivaron de los componentes de varianza de los efectos aleatorios en el modelo animal. Por lo tanto, para evaluar si los factores maternos y genéticos determinan efectos detectables distintos de cero y para probar si las diferencias entre sus varianzas podrían deberse al azar, realizamos un nuevo muestreo de los datos y calculamos la proporción de casos en los que las estimaciones fueron superiores a para los datos observados (es decir, falsos positivos). Específicamente, reorganizamos las identidades de los individuos dentro de sus comunidades (y, por lo tanto, mantuvimos el control de los factores ambientales y sociales a nivel de grupo) 100 veces en la matriz genética aditiva. Los individuos recién clasificados como hermanos después de la permutación de la matriz genética, fueron asignados a la misma madre en el predictor "identidad materna", por lo que las relaciones genéticas y los efectos maternos siempre fueron concordantes. Al hacer esto, obtuvimos permutaciones de los datos que simulaban las relaciones genéticas y maternas esperadas por casualidad, dejando inalterados los efectos de todos los demás predictores, manteniendo la misma estructura en la matriz genética aditiva y la misma distribución de las relaciones maternas entre los individuos.

Para el efecto materno en las intersecciones (niveles promedio de cortisol), solo una permutación de 100 tuvo estimaciones más bajas que los datos observados (Fig. 2), mientras que para las pendientes lineales y cuadráticas para la hora del día (respuesta circadiana de cortisol), 14 y el 0% de las permutaciones mostró valores superiores o iguales a los observados. Esto sugiere que casi con certeza los efectos observados en la intersección y la pendiente cuadrática no pueden explicarse por casualidad y confirman una contribución distinta de cero de los efectos maternos a los fenotipos de cortisol de los chimpancés salvajes.

La proporción mediana de las estimaciones de varianza obtenidas de los datos observados se representa mediante líneas verticales discontinuas; los histogramas representan los recuentos de cada valor estimado de 100 permutaciones. En este análisis de permutación, la proporción de los cálculos de varianza incluye todos los efectos aleatorios, incluido nuestro predictor técnico, "identidad del proyecto". Nuestra estimación final del efecto materno informado es más alta que la presentada aquí, ya que consideramos solo los predictores biológicos en ese cálculo. La Figura S6 en los materiales complementarios ilustra las permutaciones de todos los componentes de varianza en nuestro modelo de heredabilidad.

También usamos permutaciones para probar si el resultado de que una mayor proporción de varianza dentro del grupo se explicaba por efectos maternos en lugar de genéticos podría ocurrir por casualidad. Solo el 1% de los conjuntos de datos y modelos permutados generaron una mayor diferencia en las estimaciones de varianza para los efectos maternos y genéticos en los niveles promedio de cortisol (es decir, intersecciones) que la identificada usando nuestros datos observados y el modelo de heredabilidad completa (Fig. 3). También se obtuvieron resultados de permutación similares para los modelos de heredabilidad Taï y Dominance (Figs. S10 y S11), así como para un modelo de heredabilidad de Trait (Tabla S13; Figs. S12-14), lo que respalda la solidez de nuestros resultados.

Estimaciones de la diferencia en la proporción de la varianza dentro del grupo explicada por el efecto materno y la explicada por factores genéticos en los datos observados (línea discontinua) y en 100 permutaciones de los datos (histograma).

Concluimos que el ambiente materno es más influyente que la genética en la configuración de las respuestas de cortisol en los chimpancés salvajes, mientras que los efectos comunitarios compartidos son la influencia más clara en este fenotipo específico en general.

Nuestro estudio aprovecha hasta 18 años de recopilación de datos a largo plazo de más de 6000 muestras de orina de 170 individuos para identificar diferencias individuales consistentes en las respuestas de cortisol circadiano en chimpancés salvajes. Usando este conjunto de datos único, encontramos que los efectos socioecológicos de todo el grupo, representados por el efecto aleatorio de "grupo" en nuestros modelos, tienen la influencia más pronunciada en la variación de los niveles de cortisol en esta especie. Estos efectos se mantuvieron incluso al examinar comunidades de chimpancés contiguas. A pesar de este impacto predominante de la socioecología, pudimos discernir un papel importante del entorno materno en la configuración de los niveles promedio de cortisol entre los individuos, con evidencia limitada de que los efectos genéticos por sí solos impulsen las diferencias individuales. Nuestros resultados fueron robustos a diferentes estructuras de modelos y están corroborados por permutaciones de los datos que indican que nuestras estimaciones de efectos maternos y genéticos no son artefactos de estructuras de grupo. Además, los efectos comunitarios compartidos no pueden explicarse mediante la combinación de muestras de diferentes poblaciones y subespecies de chimpancés, ni mediante predictores de cortisol establecidos a nivel de grupo, como el tamaño del grupo o la proporción de sexos. Nuestro estudio muestra la importancia de la recopilación de datos a largo plazo en la naturaleza, especialmente para las especies longevas con cuidados maternos prolongados. También plantea importantes preguntas biológicas sobre la naturaleza de los efectos comunitarios compartidos macroambientales y los efectos maternos no genéticos microambientales que documentamos, que combinados representaron prácticamente todas las variaciones, condicionadas a nuestra estructura de efectos fijos, en los niveles promedio de cortisol en los chimpancés.

En nuestro estudio, si bien gran parte de la variación en los niveles de cortisol urinario se atribuyó a efectos grupales a largo plazo, a nivel grupal a corto plazo (efecto aleatorio "grupo-año") y a nivel individual (efecto aleatorio "DI-año") factores tuvieron una fuerte influencia en los fenotipos de cortisol. Estos efectos a corto plazo ilustran la flexibilidad de este fenotipo fisiológico en los animales salvajes, pero también plantean un fenómeno interesante de experiencia compartida a nivel de grupo de variación temporal en los niveles de cortisol en los chimpancés. En un estudio reciente similar, las estimaciones de heredabilidad de los rasgos del microbioma en una población de babuinos salvajes (Papio cynocephalus y anubis) variaron considerablemente dentro y entre años según la dinámica estacional y la variación de la dieta, lo que destaca la susceptibilidad de la variación fenotípica y, por lo tanto, las estimaciones de heredabilidad, a factores ambientales compartidos70.

En los chimpancés, los factores estresantes potenciales a nivel de grupo incluyen la disponibilidad de alimentos62, la inestabilidad de la jerarquía de dominancia57,68, la perturbación de las comunidades vecinas de congéneres58 y el brote de enfermedades71. Es poco probable que esto último explique nuestro hallazgo, ya que excluimos muestras de individuos que mostraban signos de enfermedad (ver "Métodos"). Sin embargo, no podemos excluir la posibilidad de que las diferencias comunitarias a largo plazo que observamos en nuestro estudio se deban en parte a la resaca de eventos extremos, como períodos de alta mortalidad por enfermedad. Los lazos sociales son clave para la cooperación en los chimpancés72 y la pérdida de individuos clave dentro de las redes de cooperación podría conducir a una cohesión reducida dentro del grupo a largo plazo73, lo que a su vez afectaría los niveles de cortisol en todo el grupo74. La inestabilidad también podría surgir si hay cambios frecuentes en las posiciones en las jerarquías de dominación y se ha demostrado que la inestabilidad del rango masculino afecta las concentraciones de cortisol urinario en los chimpancés Taï machos57. En la mayoría de los casos, los períodos de inestabilidad de rango tienden a ser cortos, con una duración de semanas o meses en lugar de años, y no explicarían necesariamente las diferencias de grupo a largo plazo en los niveles de cortisol en nuestro estudio. En cambio, la conectividad social y la dinámica social más allá del rango pueden influir en las diferencias en el estrés a nivel de grupo. Encontramos una correlación negativa entre el tamaño de la comunidad y los niveles de cortisol (consulte las Tablas S2 en los Materiales complementarios). Esta asociación podría explicarse por el hecho de que aunque las comunidades más pequeñas pueden sufrir más por la competencia intercomunitaria75, podrían beneficiarse de una menor competencia dentro de la comunidad y una mejor cohesión y estabilidad, en comparación con comunidades más grandes en las que los individuos pueden tener dificultades para mantener un amplio rango social. redes76. Una futura vía de investigación podría centrarse con más detalle en las diferencias comunitarias en la demografía y la cohesión social como variables explicativas de las diferencias a nivel de grupo que impulsan la variación del cortisol en los chimpancés salvajes.

Con respecto a la disponibilidad de alimentos y la competencia asociada, las comunidades Taï son adyacentes entre sí, con una variación relativamente pequeña entre grupos en la disponibilidad de alimentos (consulte la Fig. S15 para ver una ilustración de las diferencias entre grupos en las concentraciones de cortisol urinario y la disponibilidad de alimentos77). Por lo tanto, podemos descartar tentativamente este factor como el factor principal que explica las diferencias entre grupos en los niveles de cortisol. Los chimpancés son una especie altamente territorial78, y la incorporación de datos de comportamiento a escala más fina con respecto a factores competitivos, por ejemplo, tasas de incursión de comunidades vecinas58,75, también será beneficiosa en estudios futuros sobre la variación entre grupos en los niveles de cortisol.

Descomponer la(s) fuente(s) específica(s) de factores estresantes a nivel de grupo en nuestro conjunto de datos es una vía interesante e importante para futuras investigaciones. Como los niveles promedio de cortisol predicen la supervivencia9,12, y los factores entre grupos explican gran parte de la variación en los niveles de cortisol en nuestro conjunto de datos, comprender las causas de la variación en los niveles de cortisol a nivel de grupo puede resaltar los factores de riesgo para la viabilidad a largo plazo de ciertas comunidades o poblaciones de chimpancés. En términos más generales, a diferencia de la mayoría de los estudios en humanos hasta la fecha, nuestro enfoque en los chimpancés nos permitió ajustar modelos muy sólidos en términos de incorporar predictores socioecológicos conocidos de los niveles de cortisol en esta especie57,58,59,61,62,68. Además, el uso de un conjunto de datos a largo plazo nos permitió examinar los niveles de cortisol tanto transversal como longitudinalmente, algo que a menudo no es posible en la investigación con humanos18,21,79. Por lo tanto, nuestro hallazgo de que la socioecología compartida a nivel comunitario fue el principal predictor de los niveles de cortisol en los chimpancés tiene algunas implicaciones más amplias para nuestra comprensión sobre la plasticidad fisiológica en especies sociales de larga vida, incluidos los humanos.

Nuestros resultados sugieren un papel disminuido de los factores hereditarios en la configuración de los fenotipos de cortisol para las especies longevas. Sorprendentemente, los factores genéticos tuvieron un papel aún menor que el efecto pequeño pero detectable del entorno materno. En esta especie, los machos son el sexo natal, mientras que las hembras suelen dispersarse una sola vez en su vida durante la adolescencia80. Por lo tanto, los chimpancés adultos están socialmente ligados a sus comunidades, dentro de las cuales exhiben una compleja cooperación dentro del grupo72,78,81,82,83, en parte para facilitar la agresión dirigida fuera del grupo y la defensa dentro del grupo78. Aunque las tendencias cooperativas humanas pueden extenderse más allá de la comunidad inmediata de un individuo, la cooperación permanece parcialmente restringida por el favoritismo dentro del grupo, lo que puede conducir a una competencia sustancial entre grupos84. En algunos estudios humanos recientes, las diferencias a nivel comunitario en la exposición al estrés se han relacionado con la variación a nivel comunitario en la desigualdad social y la cultura85,86. Estas discrepancias a nivel comunitario en la experiencia de los factores estresantes sociales o fisiológicos se iluminaron aún más con la pandemia de covid-1987. Nuestros resultados sugieren que los enfoques a nivel comunitario para reducir la exposición excesiva a los factores estresantes podrían ser más efectivos que los enfoques dirigidos a individuos individuales, tanto en nuestros ancestros vivos más cercanos como posiblemente en humanos y otras especies longevas.

Dada la fuerte contribución de los efectos temporales a nivel individual y grupal sobre la variación en los niveles de cortisol, es notable que pudimos identificar un efecto materno tan claro sobre las diferencias individuales en nuestro estudio, un objetivo clave de nuestro estudio. Aunque la ausencia de evidencia no es evidencia de ausencia, la falta de un efecto genético claro en nuestros resultados al menos indica una influencia cualitativamente más fuerte de la identidad materna en la configuración de los fenotipos de cortisol en nuestra población de estudio. En un metaanálisis reciente, Moore et al.28 encontraron un papel limitado del cuidado de los padres en la configuración de la fuerza de los efectos de los padres en la variación de rasgos. Sin embargo, hasta donde sabemos, pocas especies incluidas en el estudio demuestran la prolongada asociación madre-hijo observada en los chimpancés. Esperamos que nuestros resultados animen a realizar estudios en otros animales con fases de desarrollo prolongadas o asociaciones maternas para comparar y contrastar la influencia relativa de las madres y la herencia genética. Al igual que con los efectos socioecológicos macroambientales identificados, la determinación del mecanismo específico que conduce al efecto materno observado amerita más estudio, siendo posibles explicaciones factores como el cuidado materno prolongado, los procesos epigenéticos o la experiencia compartida de factores estresantes29,88,89. En los chimpancés salvajes, aunque la pérdida materna afecta el éxito reproductivo en la vida posterior37, no hay evidencia de que esto sea el resultado de una alteración de la actividad del eje HPA a largo plazo, ya que los efectos en los patrones circadianos de cortisol después de la pérdida materna no perduran hasta la edad adulta30. Esta naturaleza limitada en el tiempo de la alteración de la actividad del eje HPA sugiere que los efectos de la adversidad y los efectos potencialmente maternos no se explican por mecanismos epigenéticos.

Las crías de chimpancé se asocian casi permanentemente con sus madres hasta alrededor de los 12 años90, por lo tanto, el fenotipo social materno es el determinante clave del entorno social de las crías inmaduras. Investigaciones previas sugieren que el estado de dominancia materna influye en los niveles fecales de GC en los machos, pero no en los chimpancés inmaduros femeninos91, por lo tanto, es poco probable que el estado por sí solo explique el alcance total del efecto materno identificado en nuestro estudio (de hecho, realizamos un análisis complementario para los individuos a los que podría asignar el rango de dominancia, lo que sugiere cierta influencia del rango de dominancia, pero con un claro efecto materno distinto de cero independiente del rango; consulte "Métodos" y la Tabla S12). Las madres chimpancés pueden variar en sus tasas de interacciones sociales directas con sus crías, es decir, demostrar estilos maternos únicos92. Los estudios con roedores en cautiverio muestran que las tasas de afecto materno pueden influir en la regulación de la respuesta al estrés en la descendencia, incluso induciendo la metilación del ADN de las regiones promotoras del receptor GC29,31,34. Las hembras de chimpancé también tienen fenotipos sociales distintos42. Por lo tanto, los hijos de diferentes madres tendrán una exposición muy diferente a los comportamientos sociales y a los compañeros sociales. Sin embargo, es una pregunta abierta si estas diferencias en la exposición se traducen en un aprendizaje variable de habilidades técnicas o sociales, como la búsqueda de alimento extractiva93, heredar ciertas relaciones sociales o componentes de las redes sociales de su madre83, además de estar preparados para ser más o menos agresivos42. . Estos factores competitivos sociales pueden, a su vez, influir en la actividad del eje HPA a través de la exposición a factores estresantes nutricionales o sociales59,94,95.

En nuestro estudio, encontramos que las contribuciones de los factores hereditarios, y particularmente genéticos, a los fenotipos de cortisol fueron bajas en comparación con los valores informados en otros análisis, como los estudios de gemelos humanos en los que los efectos maternos y ambientales generalmente no pueden medirse (como se destaca en la ref. . 15), o estudios experimentales en animales que emplean estructuras modelo menos complejas (por ejemplo, refs. 23, 26). Los pedigríes utilizados en estos estudios varían considerablemente: los estudios de gemelos humanos a menudo muestrean entre 100 y 200 pares de gemelos y sus padres15, mientras que ciertos estudios con animales pueden tener más de 1000 individuos en su pedigrí (p. ej., 24). A pesar de basarse en uno de los conjuntos de datos más grandes de su tipo en un mamífero longevo (tanto en términos de número de individuos, muestras y años de estudio), nuestro pedigrí es comparativamente pequeño, aunque no únicamente entre los estudios con animales (por ejemplo, ref. . 23). Sin embargo, aunque la naturaleza superficial de nuestro pedigrí de chimpancé posiblemente pueda explicar la incertidumbre de nuestras estimaciones, es poco probable que explique las contribuciones hereditarias reducidas identificadas en nuestro estudio. En nuestro modelo, incluimos numerosos predictores socioecológicos de los niveles de cortisol en los chimpancés57,58,59,61,62,68, así como una estructura de efectos aleatorios que podría capturar las contribuciones relativas de los efectos comunitarios, genéticos y maternos compartidos. Nuestro enfoque bayesiano, que nos permite capturar la incertidumbre en nuestras estimaciones de heredabilidad, y nuestros análisis de permutación, que sugieren que nuestros resultados no son los esperados simplemente debido a la estructura de nuestro pedigrí, significa que las contribuciones cualitativas y relativas de los componentes hereditarios en nuestro estudio permanecen esclarecedor. Por lo tanto, si bien, en general, es difícil comparar proporciones de varianza entre diferentes estudios cuando las estructuras y complejidades del modelo varían sustancialmente96, nuestro estudio apunta al hecho de que analizar grandes conjuntos de datos, que abarquen grupos diferentes y diversos, podría ser clave para revelar la relevancia de diferentes condiciones ecológicas, dinámicas comunitarias compartidas y características idiosincrásicas del grupo para determinar los rasgos fenotípicos. Además, según los resultados en otras especies, no afirmamos que la genética no tenga influencia en la variación del cortisol en los chimpancés, solo que cualquier efecto genético es difícil de discernir debido al papel más claro de los efectos socioecológicos maternos y grupales. Por lo tanto, investigaciones previas, debido a las limitaciones metodológicas en la partición efectiva de los efectos ambientales y maternos, pueden haber sobreestimado la importancia de la genética en la formación de fenotipos de cortisol en especies longevas.

En nuestro estudio, pudimos demostrar que los niveles promedio de cortisol dados los efectos circadianos son repetibles en todos los grupos demográficos, incluidas las mujeres adultas en varios estados reproductivos y en individuos inmaduros. Sin embargo, a diferencia de Sonnweber et al.49, solo encontramos un fuerte respaldo para las diferencias individuales consistentes en los niveles promedio de cortisol, en lugar de las pendientes circadianas. Esta discrepancia probablemente se deba a una combinación de tres factores. Primero, incluimos sustancialmente más muestras, individuos, sexo y clases de edad, a pesar de usar criterios más estrictos para la inclusión individual. En segundo lugar, debido a la necesidad, se usaron diferentes correcciones para la dilución de las muestras de orina en los dos estudios (cortisol urinario corregido por creatinina en Sonnweber et al.49; cortisol urinario corregido por gravedad específica en el estudio actual; ver "Métodos") . Aunque las concentraciones de cortisol urinario derivadas de cada uno de estos métodos generalmente están correlacionadas (y están en nuestro conjunto de datos, aunque débilmente), los rangos de valores serán diferentes, lo que puede afectar el grado de variación en las pendientes circadianas cuantificadas. En tercer lugar, nuestros modelos tenían una estructura inherentemente más compleja (p. ej., el número de niveles para cada efecto aleatorio y pendiente), lo que puede dificultar la comparación de la repetibilidad entre diferentes estudios96. Esperamos que nuestro enfoque, necesario debido a la pregunta que estamos abordando y al tamaño del conjunto de datos, no sea óptimo para evaluar la sutileza de las diferencias individuales en las pendientes circadianas. Sin embargo, a pesar de esta discrepancia con Sonnweber et al.49, en ambos estudios encontramos clara evidencia de diferencias individuales consistentes en los niveles promedio de cortisol, independientemente de las diferencias en los tamaños de muestra, la complejidad del modelo y los factores de corrección utilizados para calcular las concentraciones de cortisol.

Para concluir, en nuestro estudio, el macroambiente de los efectos comunitarios compartidos y el microambiente de los efectos maternos son las principales influencias en la variación del cortisol a lo largo de la vida en los chimpancés. La falta de una clara influencia genética en la regulación del cortisol en los chimpancés fue sorprendente, dado el peso de la evidencia en los estudios de gemelos humanos, y sugiere precaución al interpretar los estudios en humanos cuando no se pueden tener en cuenta factores no genéticos como los efectos maternos no genéticos o los efectos comunitarios. fuera22. Un trabajo similar en otras poblaciones de simios, incluidos los humanos, es vital para comprender completamente las contribuciones relativas de la genética y los efectos ambientales no genéticos en la regulación del cortisol en este taxón. De hecho, estudios recientes muestran que las diferencias a nivel comunitario en la exposición al estrés son frecuentes en las sociedades humanas85,86. Nuestros resultados muestran que las experiencias de diferentes niveles de estrés específicos del grupo pueden ser un aspecto común de nuestras historias evolutivas. En general, la determinación de los mecanismos precisos de las influencias a nivel comunitario tanto maternas como no maternas claramente amerita una mayor investigación y contribuirá a nuestra comprensión del papel de la sociedad, los padres y la plasticidad del desarrollo en la configuración de la fisiología en especies sociales longevas.

Utilizamos datos de comportamiento, demográficos y fisiológicos a largo plazo recopilados entre 2000 y 2018 de dos sitios de campo de dos subespecies de chimpancé. En el Parque Nacional Taï (5° 52′ N, 7° 20′ E), Côte d'Ivoire, se recolectaron datos de tres comunidades de chimpancés occidentales (Este, Norte y Sur97;) y en la Estación de Campo de Conservación de Budongo, Uganda ( 2° 03′ N, 31° 46′ E), se recolectaron datos de dos comunidades de chimpancés orientales (Sonso y Waibira98,99).

Tanto en Taï como en Budongo, los datos sobre los chimpancés son recopilados sistemáticamente por una combinación de asistentes de campo empleados localmente e investigadores visitantes. Los datos longitudinales incluyen recuentos diarios de la composición de los grupos, así como el registro de las interacciones sociales y de comportamiento mediante una combinación de observaciones focales y muestreo ad libitum100. Durante las observaciones de los chimpancés, los observadores recogieron de manera oportunista muestras de orina y heces de individuos identificables. En Taï, las observaciones regulares de los chimpancés comenzaron en 1990 (Norte, 1990–2018; Sur, 1999–2018; Este, 2007–201897) y la recolección regular de muestras de orina (ver más abajo) comenzó en 2000 (Norte y Sur, 2000–2018). ; Oriente, 2003–2018). En Budongo, las observaciones regulares de los chimpancés comenzaron en 1994 (Sonso, 1994–2018; Waibira, 2011–201898,99) y la recolección regular de muestras de orina comenzó en 2005 (Sonso, 2005–2018; Waibira, 2017–2018).

Recolectamos orina de individuos identificables usando una pipeta de plástico para transferir la orina del suelo o la vegetación a crioviales de 2 ml o 5 ml. Los crioviales se almacenaron en nitrógeno líquido una vez de regreso en el campamento, generalmente dentro de las 12 h posteriores a la recolección. Las muestras congeladas se transportaron envasadas en hielo seco al Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva en Leipzig, Alemania, donde se almacenaron a ≤20 °C en congeladores.

Cuantificamos los niveles de cortisol urinario para cada muestra usando LCMS63 y el software MassLynx101. Utilizamos prednisolona (codificada como "método antiguo" en los modelos, es decir, la mayoría de las muestras analizadas antes de julio de 201663), o testosterona d4 ("método nuevo", es decir, todas las muestras analizadas después de septiembre de 201662) como estándares internos. Las muestras analizadas con el "método nuevo" tendían a tener concentraciones de cortisol urinario más altas que las del "método antiguo", por lo tanto, incluimos la metodología LCMS como un efecto fijo en nuestros análisis estadísticos (ver más abajo). Los coeficientes de variación intra e inter-lote para los controles de calidad fueron 8,29% y 13,59%, respectivamente.

Para cada muestra, medimos la gravedad específica (SG) usando un refractómetro (TEC, Ober-Ramstadt, Alemania). Los valores de SG se usaron para corregir las mediciones de cortisol por la variación en el contenido de agua en la orina usando la fórmula descrita por Miller et al.64:

Las medias poblacionales se derivaron de las muestras incluidas en este análisis. La media de la población SG fue 1,02 para Taï y 1,02 para Budongo.

Se recogieron muestras fecales de individuos identificables. Las muestras se recolectaron usando bolsas de plástico y luego se almacenaron directamente en etanol, se secaron en gel de sílice o se usaron métodos de etanol-sílice de dos pasos102. Las muestras secas se transportaron en sílice al Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva en Leipzig, Alemania.

Utilizando estas muestras, se ha llevado a cabo desde 1999 el genotipado de microsatélites del ADN de 428 individuos (n = 259 para Taï; n = 169 para Budongo), con un promedio de 83% de genotipos completos en 19 loci. Se extrajeron aproximadamente 100 mg de cada muestra utilizando los kits QIAamp DNA heces (Qiagen) o GeneMATRIX Stool DNA Purification (Roboklon). Genotipamos extractos de ADN utilizando un método de amplificación de dos pasos que incluye 19 loci de microsatélites como se detalló anteriormente65. Usando el software CERVUS 3.0103, comparamos los genotipos resultantes usando la función de 'análisis de identidad' para confirmar identidades individuales y la función de 'análisis de parentesco' para confirmar maternidades y asignar paternidades, usando evaluaciones de confianza de 80 y 95%. En el caso de los padres, cada una de las asignaciones de paternidad recibió una alta probabilidad, y otros padres potenciales (machos adultos presentes en el grupo al mismo tiempo) fueron excluidos por dos o más desajustes. En total, pudieron asignar padres de manera confiable al 43 % de las personas representadas en el conjunto de datos.

Para proporcionar una medida precisa de los patrones circadianos de cada individuo, excluimos ciertas muestras en las que se esperaba que los niveles de cortisol fueran elevados y no representativos del patrón circadiano normal. Aquí proporcionamos una descripción detallada del proceso de exclusión de muestras.

En primates hembras, incluidos los chimpancés, los niveles de cortisol varían según el estado reproductivo59. La gestación de los chimpancés es de aproximadamente 240 días104. Utilizando datos demográficos y las fechas de nacimiento de las crías, asignamos a las hembras a tres estados reproductivos (sensu59): gestantes (durante los 240 días anteriores al nacimiento de cualquier descendencia), lactantes (los 1095 días [basados ​​en la reanudación promedio del ciclo en la población ] posteriores al nacimiento de cualquier descendencia) y ciclo (cualquier otro período de tiempo en el que las hembras no fueron asignadas como preñadas o lactantes). Incluimos todas las muestras de hembras adultas en las que pudimos asignar el estado reproductivo de la hembra en el momento del muestreo. Además, siguiendo estudios relacionados56,59, excluimos muestras de mujeres embarazadas porque los niveles de cortisol tienden a aumentar durante el embarazo. De hecho, pueden ocurrir interacciones entre los ejes HPA materno y fetal, lo que dificulta determinar con precisión los niveles de cortisol materno de forma aislada105.

En chimpancés inmaduros (<12 años), la separación materna eleva la secreción de cortisol y tiene efectos a corto plazo en los patrones circadianos de cortisol30. Por lo tanto, si los individuos inmaduros perdieron a su madre antes de los 12 años (madurez social), excluimos cualquier muestra recolectada de ellos luego de la pérdida materna durante la inmadurez. Sin embargo, como no hay evidencia de impactos a largo plazo de la pérdida materna en chimpancés maduros30, se incluyeron todos los individuos maduros independientemente de la pérdida materna durante la inmadurez. Además, las lesiones y las enfermedades pueden elevar los niveles de cortisol y afectar los patrones circadianos de cortisol en los chimpancés71. Tanto en Taï como en Budongo, los investigadores informan sistemáticamente cualquier signo de enfermedad o lesión en los chimpancés a los veterinarios del lugar. Estos informes luego son validados y registrados por los veterinarios. Usando estos registros, excluimos muestras de individuos que mostraron síntomas de enfermedad o lesión el día del muestreo.

Por último, en chimpancés macho y hembra respectivamente, tiende a haber una correlación positiva y negativa entre el rango de dominancia y los niveles de GC60,68,69. Sin embargo, para un grupo en nuestro estudio (Waibira), no teníamos datos suficientes para calcular los rangos de las hembras, y en todos los grupos, los individuos inmaduros no se consideran tradicionalmente parte de la jerarquía de dominancia y, con poca frecuencia, indican sumisión a otros inmaduros. En consecuencia, estábamos limitados en el número de individuos a los que podíamos asignar con confianza un rango de dominancia, lo que limitaría el tamaño de nuestra muestra y la profundidad del pedigrí para los análisis de heredabilidad. Por lo tanto, en nuestros principales modelos informados, no incluimos el rango de dominancia como un efecto fijo. Sin embargo, dada la importancia establecida del rango de dominancia en relación con el estrés en primates, realizamos un análisis complementario. Para los machos y hembras adultos maduros (excluyendo las hembras Waibira, para las que carecíamos de datos suficientes), los rangos de dominancia se calcularon usando vocalizaciones de gruñido jadeante, una llamada unidireccional dada por individuos subordinados106. Usamos una adaptación basada en la probabilidad del enfoque de calificación Elo para calcular los rangos107,108; asignamos rangos Elo continuos a los sujetos para cada día de muestreo; cada puntuación se estandarizó entre 0 (rango más bajo) y 1 (rango más alto) dentro de cada grupo. Para poder incluir individuos inmaduros en nuestro análisis complementario, convertimos las clasificaciones entre adultos en variables categóricas: los hombres y las mujeres con una puntuación Elo igual o superior a la media en cada día de observación se consideraron "hombres de alto rango" y "hombres de alto rango". "mujeres de bajo rango" respectivamente, aquellos con calificaciones por debajo de la media fueron considerados "hombres de bajo rango" y "mujeres de bajo rango" respectivamente. Luego clasificamos a los individuos inmaduros como "descendientes de hembras de alto rango" o "descendientes de hembras de bajo rango" según la categoría de rango de su madre el día de la observación. Tomamos este enfoque conservador, en lugar de crear una jerarquía lineal dentro de los inmaduros, ya que no tenemos datos suficientes dentro de los inmaduros para establecer la jerarquía y la falta de evidencia de que la descendencia hereda el rango de manera lineal; de hecho, la evidencia anecdótica sugiere que es más probable que el dominio entre los inmaduros se deba a la edad que a las madres. Este nuevo conjunto de datos incluye 5691 muestras y 141 individuos; los resultados de este análisis de heredabilidad separado utilizando este conjunto de datos se informan en la Tabla S12, y una vez más se encuentra una contribución sustancialmente mayor de los efectos maternos no genéticos en comparación con los efectos genéticos.

Para asegurarnos de que pudiéramos caracterizar los patrones circadianos de cortisol para cada individuo, solo incluimos individuos con un mínimo de 3 muestras de orina por año, recolectadas durante las horas de la mañana y la tarde, de modo que las primeras y las últimas muestras estuvieran separadas por al menos 6 H. La razón de este criterio fue poder modelar una pendiente circadiana cuadrática significativa para cada individuo dentro de un año determinado de muestreo30.

Para modelar con precisión los patrones circadianos de cortisol para todos los individuos (nuestra medida de la norma de reacción del cortisol), incluimos interacciones entre las variables de tiempo lineales y cuadráticas y todos los demás efectos fijos. Usamos 12 años de edad para distinguir entre adultos (edad ≥12 años) e individuos inmaduros (edad <12 años), ya que es la edad en la que los individuos socializan y se alimentan predominantemente independientemente de sus madres90. Además de la categorización demográfica (macho adulto, hembra ciclista, hembra lactante, macho inmaduro, hembra inmadura) y la edad de cada individuo el día del muestreo, incluimos en el análisis una serie de variables de control que se sabe que influyen en los niveles de cortisol. Tanto el tamaño del grupo como la competencia de apareamiento57,59,60 pueden afectar los niveles de GC en los primates, por lo tanto, calculamos el número de adultos (media [+SD]; Este 13.81 [+2.19], Norte 8.92 [+1.33], Sur 16.52 [ +2.58], Sonso 36.35[+4.12], Waibira 54.11[+2.50]) y la proporción de sexos hombre-mujer (media[+DE]; Este 0.35[+0.12], Norte 0.50[+0.19], Sur 0.37 [+0.10], Sonso 0.49[+0.05], Waibira 1.02[+0.02]) en el momento del muestreo de cada muestra. Por último, dado que la variación estacional de las precipitaciones, la temperatura, la humedad y la disponibilidad de alimentos pueden influir en los niveles de cortisol en los chimpancés62, explicamos esta variación circanual convirtiendo la fecha juliana de muestreo en una variable circular e incluyendo su seno y coseno en nuestros modelos61,62,109.

Toda la preparación de datos, los modelos y los análisis se realizaron con la versión R 3.6.3110 y la interfaz RStudio111. Antes de probar nuestros modelos, aplicamos la función vif del paquete R 'car'112 a versiones de modelos lineales de nuestros modelos mixtos (es decir, sin efectos aleatorios) para probar cualquier problema de colinealidad mediante el examen de los factores de inflación de la varianza (VIF). Había problemas con la colinealidad si se incluía el "sitio" o el "grupo" en los modelos, ya que ambas variables eran colineales entre sí o con el "tamaño del grupo". Por lo tanto, conservamos solo el "tamaño del grupo", con todos los VIF restantes <2,90. "Grupo" y "grupo-año" también se incluyeron como efectos aleatorios para tener en cuenta los factores de confusión a nivel de grupo. Para evaluar aún más los posibles efectos de lotes temporales, ejecutamos modelos adicionales utilizando un efecto aleatorio de año y mes (uno que usa todas las muestras, otro que restringe nuestros análisis a solo puntos de datos para los cuales había datos disponibles para más de una población). Los resultados (Tabla S14 en los materiales complementarios) fueron cualitativa y cuantitativamente idénticos en gran medida a los modelos menos complejos presentados en nuestros resultados principales.

Todos los modelos se ajustaron con una distribución de error gaussiana usando el paquete R 'brms'113. Para todos los modelos, las variables numéricas se estandarizaron como puntajes z. Ajustamos modelos con antecedentes de regularización débil para los efectos fijos (β~Normal(0,1)) y para los efectos aleatorios (t-student distribuida (3, 0, 10)), con antecedentes uniformes (LKJ(1)) para matrices de covarianza de las pendientes aleatorias. Para todos los modelos, especificamos cuatro cadenas de 4000 iteraciones, la mitad de las cuales se dedicaron al calentamiento. Los diagnósticos de muestreo (Rhat <1.1) y los gráficos de trazas confirmaron la convergencia de la cadena para todos los modelos. Los tamaños de muestra efectivos no confirmaron problemas con la autocorrelación del muestreo para todos los modelos. Además, validamos los modelos con verificaciones predictivas posteriores utilizando la función pp_check de 'brms' (Figs. S16 y S17 en Materiales complementarios).

Estimamos la heredabilidad de los niveles de cortisol urinario y su patrón circadiano ajustando un "modelo animal", que estima la variación genética aditiva en un rasgo al incluir el pedigrí de los individuos como un efecto aleatorio45. Los pedigríes se generaron con el paquete R 'MasterBayes'114. La matriz genética aditiva se calculó utilizando la función Amatrix del paquete R 'AGHmatrix'115.

Calculamos la repetibilidad y la heredabilidad de las normas de reacción siguiendo el mismo enfoque que las referencias45,46,47,48. Específicamente, dividimos la varianza en los niveles promedio de cortisol, Vintercepción, la varianza en la respuesta lineal de cortisol (pendiente) a la hora del día, Vlineal, y la varianza en la respuesta cuadrática (pendiente) a la hora del día, Vcuadrática. Estos se calcularon como la varianza total excluyendo la explicada por predictores relacionados con aspectos técnicos de los datos (es decir, el efecto aleatorio del proyecto).

Para el análisis de repetibilidad, la varianza total dentro del grupo en las concentraciones de cortisol urinario (Vtotal) se calculó como la suma de la varianza explicada por la identidad individual a lo largo de los años (Vindividual) y dentro de los años, es decir, la variable ID-año (VID-año), como así como la varianza explicada por la identidad del grupo a lo largo de los años (Vgrupo) y dentro de los años, es decir, la variable grupo-año (Vgrupo-año).

La repetibilidad del rasgo a largo plazo (es decir, la proporción de variación en todas las concentraciones de cortisol urinario entre años explicada por las diferencias individuales) se calculó como:

Vindividual/Vtotal

La repetibilidad del rasgo a corto plazo (es decir, la proporción de variación en todas las concentraciones de cortisol urinario dentro de los años explicada por las diferencias individuales) se calculó como:

VID-año + Vindividual/Vtotal

La repetibilidad de la norma de reacción de los niveles promedio de cortisol (es decir, la proporción de variación en los niveles promedio de cortisol explicada por las diferencias individuales) se calculó como:

Vindividual/(Vindividual + VID-año)

La repetibilidad de la norma de reacción de las respuestas lineales de cortisol a la hora del día (es decir, la proporción de variación en la respuesta lineal de cortisol a la hora del día explicada por las diferencias individuales) se calculó usando la varianza de las estimaciones de pendiente aleatoria para el término lineal para la hora del día dentro de los efectos aleatorios de identidad individual (Vlinear,individual) y ID-año (Vlinear,ID-año):

Vlineal,individual/(Vlineal,individual + Vlineal,ID-año)

De manera similar, la norma de reacción de las respuestas cuadráticas de cortisol se calculó como:

Vcuadrático,individual/(Vcuadrático,individual + Vcuadrático,ID-año)

Para el análisis de heredabilidad y para cada uno de Vintercept, Vlinear y Vquadratic, dividimos la varianza dentro de los grupos (Vwithin) y entre grupos (Vgroup).

Por lo tanto, la proporción de la varianza explicada por los efectos comunitarios compartidos es:

Variación en los niveles promedio de cortisol explicada por efectos comunitarios compartidos =

Vgroup, interceptar/(Vgroup, interceptar + Vdentro, interceptar)

Variación en las respuestas lineales de cortisol a la hora del día explicada por los efectos comunitarios compartidos = Vgrupo, lineal/(Vgrupo, lineal + Vdentro, lineal)

Variación en las respuestas cuadráticas de cortisol a la hora del día explicada por efectos comunitarios compartidos = Vgrupo, cuadrático/(Vgrupo, cuadrático + Vdentro, cuadrático)

La varianza dentro del grupo se define, para cada componente de la norma de reacción, como la suma de la varianza explicada por todos los predictores biológicos excepto la identidad grupal. Por lo tanto, para el modelo de heredabilidad completa:

Variación dentro del grupo en los niveles promedio de cortisol (Vdentro, intersección) = Vgenética, intersección + Vmadre, intersección + Vgrupo-año, intersección + Vinindividual, intersección + VID-año, intersección

Variación dentro del grupo en las respuestas lineales de cortisol a la hora del día (Vdentro, lineal) = Vgenético, lineal + Vmadre, lineal + Vgrupo-año, lineal + Vindividual, lineal + VID-año, lineal

Variación dentro del grupo en las respuestas lineales de cortisol a la hora del día (Vdentro, cuadrática) = Vgenética, cuadrática + Vmadre, cuadrática + Vgrupo-año, cuadrática + Vindividual, cuadrática + VID-año, cuadrática

Por lo tanto, la proporción de varianza dentro del grupo en los componentes de la norma de reacción explicada por factores genéticos, de ahora en adelante informada como heredabilidad genética dentro del grupo, se define como:

Heredabilidad genética dentro del grupo de los niveles promedio de cortisol = Vgenético, intersección/Vdentro, intersección

Heredabilidad genética dentro del grupo de las respuestas lineales de cortisol a la hora del día =

Vgenético, lineal/Vdentro, lineal

Heredabilidad genética dentro del grupo de las respuestas cuadráticas de cortisol a la hora del día = Vgenética, cuadrática/Vdentro, cuadrática

Una formulación similar se aplica a la varianza explicada por la identidad materna, en adelante definida como efectos maternos:

Efectos maternos dentro del grupo sobre los niveles promedio de cortisol = Vmadre, intersección/Vdentro, intersección

Efectos maternos dentro del grupo sobre las respuestas lineales de cortisol a la hora del día = Vmadre, lineal/Vdentro, lineal

Efectos maternos dentro del grupo sobre las respuestas cuadráticas de cortisol a la hora del día = Vmadre, cuadrática/Vdentro, cuadrática

También implementamos un modelo de heredabilidad de rasgos, en el que la varianza no se estratifica en los componentes de la norma de reacción, por lo tanto, la varianza residual no explicada Vresidual se puede considerar en la varianza total.

En este caso, la heredabilidad se define como:

Vgenético/(Vgenético + Vmadre + Vgrupo-año + Vindividual + VID-año + Vresidual)

Todos los métodos fueron no invasivos y fueron aprobados por los Ministerios de Investigación y Medio Ambiente de Côte d'Ivoire y Office Ivoirien des Parcs et Réserves. Todos los aspectos del estudio cumplen con la política de ética tanto de la Sociedad Max Planck como del Departamento de Primatología del Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva, Alemania (www.eva.mpg.de/primat/ethical-guidelines.html) para la tratamiento ético de los primates no humanos.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos utilizados en los análisis están disponibles a través de Figshare (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.13720765.v1)116; todo el código utilizado en el análisis está disponible en: https://github.com/fabrimafe/cortisol_heritability.

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Descargar referencias

Agradecemos al Ministère de l'Enseignement Supérieur et de la Recherche Scientifique, el Ministère de Eaux et Fôrets en Côte d'Ivoire, la Office Ivoirien des Parcs et Réserves, la Uganda Wildlife Authority y el Uganda National Council for Science and Technology por permitir el estudio. En Côte d'Ivoire, estamos agradecidos con el Centre Suisse de Recherches Scientifiques en Côte d'Ivoire y los miembros del personal del Proyecto Taï Chimpanzee por su apoyo. En Uganda, agradecemos a la gerencia y al personal de la Estación de Campo de Conservación de Budongo. Estamos en deuda con los esfuerzos de Christophe Boesch y Vernon Reynolds en el establecimiento de los sitios de campo de estudio y sus contribuciones a años de recopilación de datos. También agradecemos a los muchos asistentes de campo e investigación que ayudaron a generar los datos para este proyecto. Estamos sumamente agradecidos por el trabajo realizado en los laboratorios de Tobias Deschner y Linda Vigilant en el Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva, Leipzig, Alemania, específicamente los esfuerzos de Róisín Murtagh, Vera Schmeling, Janette Gleiche, Anette Nicklisch, Juliane Damm, Carolyn Rowney y Jared Cobain. También agradecemos a Ruth Sonnweber y Verena Behringer por sus útiles debates sobre el tema. Este estudio fue financiado por la Sociedad Max Planck y el Consejo Europeo de Investigación (ERC) en el marco del programa de investigación e innovación Horizonte 2020 de la Unión Europea otorgado a CC (acuerdo de subvención n.º 679787). LS recibió el apoyo de la Fundación Minerva, CYA y AP recibieron fondos de la Fundación LSB Leakey, CYA también recibió fondos de Subvention Egalité (Universidad de Neuchâtel, Suiza) y Fonds des Donations (Universidad de Neuchâtel, Suiza). CG fue apoyado por la Fundación Wenner-Gren. VM recibió el apoyo de una subvención de Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) otorgada a RMW (WI 2637/3-1). La financiación principal para el Proyecto Chimpancé Taï fue proporcionada por la Sociedad Max Planck desde 1997 y para la Estación de Campo de Conservación de Budongo por la Sociedad Zoológica Real de Escocia desde 2008.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Estos autores contribuyeron igualmente: Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni.

Estos autores supervisaron conjuntamente este trabajo: Roman M. Wittig, Catherine Crockford.

Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva, Leipzig, Alemania

Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni, Cedric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgil Manin, Prince D. Valley, Linda Vigilant, Roman M. Wittig y Catherine Crockford

Proyecto Taï Chimpanzee, Centro Suizo de Investigación Científica, Abidjan, Costa de Marfil

Patrick J. Tkaczynski, Cédric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgile Manin, Anna Preis, Prince D. Valé, Roman M. Wittig y Catherine Crockford

Facultad de Ciencias Biológicas y Ambientales, Universidad John Moores de Liverpool, Liverpool, Reino Unido

Patrick J. Tkaczynski

Instituto de Ciencias Weizmann, Departamento de Ciencias Vegetales y Ambientales, Rehovot, Israel

Fabricio Mafessoni

The Ape Social Mind Lab, Institut des Sciences Cognitives, CNRS UMR 5229, Lyon, Francia

Cédric Girard-Buttoz, Roman M. Wittig y Catherine Crockford

Departamento de Biología Evolutiva Humana, Universidad de Harvard, Cambridge, MA, EE. UU.

Liran Samuni y Erin G. Wessling

Centro de Aprendizaje Social y Evolución Cognitiva, Facultad de Psicología y Neurociencia, Universidad de St Andrews, St Andrews, Reino Unido

Liran Samuni y Catherine Hobaiter

Universite de Neuchatel, Instituto de Biología, Cognition Compare, Neuchatel, Suiza

Corinne Y. Ackermann y Klaus Zuberbuehler

División de Psicología, Universidad de Stirling, Stirling, Reino Unido

Pawel Fedurek

Instituto de Conservación Tropical, Instituto de Medio Ambiente, Facultad de Artes, Ciencias y Educación, Universidad Internacional de Florida, Miami, FL, EE. UU.

Cristina Gomes

Fondo Mundial para la Naturaleza, Áreas Protegidas de Dzanga Sangha, BP 1053, Bangui, República Centroafricana

Teresa Löhrich

Instituto Robert Koch, Epidemiología de Microorganismos Altamente Patógenos, Berlín, Alemania

Teresa Löhrich

Unidad de Capacitación e Investigación Agroagrícola, Universidad Jean Lorougnon Guédé, Daloa, Costa de Marfil

Príncipe D. Vale

WWF Alemania, Berlín, Alemania

livia wittiger

Perry World House, Universidad de Pensilvania, Filadelfia, EE. UU.

zinta sommers

Instituto de Ciencias Cognitivas, Comparative BioCognition, Universidad de Osnabrück, Osnabrück, Alemania

Tobias Deschner

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CC, CGB, FM y PJT concibieron el estudio. Datos recopilados de AP, CC, CG, CGB, CYA, EGW, LS, LW, PF, PJT, PDV, RMW, TD, TL, VM y ZS. TD, LS, CH, KZ, CC y RMW proporcionaron datos a largo plazo. PJT, FM, CC, CGB, PF, TD y RMW ayudaron a diseñar el estudio; FM, CGB y PJT realizaron los análisis estadísticos; TD supervisó los análisis de laboratorio; LV supervisó y realizó análisis de parentesco genético; PJT escribió el primer borrador del manuscrito, todos los autores contribuyeron a la edición posterior.

Correspondencia a Patrick J. Tkaczynski o Fabrizio Mafessoni.

No tenemos intereses contrapuestos que informar.

Communications Biology agradece a Zachary Laubach y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores de manejo principal: Christopher Hine y Luke R. Grinham. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Tkaczynski, PJ, Mafessoni, F, Girard-Buttoz, C et al. Los efectos comunitarios compartidos y el entorno materno no genético dan forma a los niveles de cortisol en los chimpancés salvajes. Comun Biol 6, 565 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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Recibido: 10 diciembre 2022

Aceptado: 03 mayo 2023

Publicado: 26 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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